織田家臣。織田造酒丞の子。通称は九右衛門。別称を長行。
馬廻として織田信長に側近く仕え、信長の意向を伝える使者・検使や各種の奉行などの役目を権仕した。信長からは「御長」と称されて特に重く用いられたようである。
奉行としては天正７年（１５７９）５月の安土宗論を司り、天正８年（１５８０）閏３月に安土の伴天連屋敷地造営の奉行を勤め、天正９年（１５８１）１月には、同月１５日に行われることになっていた安土城下での左義長の準備として、馬場の普請を行っている。翌天正１０年（１５８２）同日の左義長には、自身も参加している。
軍事面では大きな武功は見られないが、永禄１２年（１５６９）秋に伊勢国の北畠氏討伐に従軍し、天正６年（１５７８）６月に三木氏支城の播磨国神吉城攻めの検使を務め、同年１２月には堀秀政・万見重元らとともに鉄砲衆を率い、信長に叛いた荒木村重居城の摂津国有岡城（伊丹城）への総攻撃を行ったが、陥落させることはできなかった。
天正９年（１５８１）３月には能登国七尾城代に任じられ、６月末には信長の意向を受けて城内の反織田派武将であった遊佐続光・温井景隆・三宅長盛らを粛清した。また同年、越中国願海寺城主の寺崎盛永をも七尾城に誘殺している。
天正１０年５月、信長が上洛するに先立って京都に入ったが、６月２日未明に本能寺の変が勃発し、子の角蔵が信長に殉じている。その後、長頼は信長の子・織田信忠の勢に合流して二条御所で明智光秀勢と戦ったが、敗れて討死した（二条御所の戦い）。